27 декабря 2015 года в храме состоялась торжественная церемония освещения и первая за 85 лет Божественная литургия
Храм построен в 1731–1735 годах в Суконной слободе и был самым большим в дореволюционной Казани, вмещая до 4 тыс. человек. Церковь ни разу не горела, успешно пережив многочисленные общегородские пожары.
Здесь в девятилетнем возрасте в церковном хоре начал петь Федор Шаляпин.
В советский период храм был разграблен, его роскошный интерьер, купольное навершие и ступенчатая колокольня – уничтожены. После закрытия в 1930 году культовый объект был приспособлен под клуб, затем здесь разместился кукольный театр.
К 2012 году здание вернули Русской Православной Церкви. При поддержке президента Татарстана Рустама Минниханова в ноябре этого года отреставрированный храм вновь открыл свои двери для прихожан.
В первой половине дня митрополит Казанский и Татарстанский Феофан совершил освящение Храма Сошествия Святого Духа.
По завершении церемонии в храм прибыл Рустам Минниханов. Он пообщался с духовенством и прихожанами и поздравил всех с открытием храма: «Мне сказали, что сегодняшняя служба здесь проходит впервые за 85 лет. Это очень долгий срок, – отметил он. – Мы вместе шли к этому дню. Открытие храма – большое событие для всей нашей республики».